Som referens, om någon hittar den här tråden med samma problem, fixade jag mitt problem.
Min Flask App fabriksfunktion hade raden app.app_context().push() rester från de tidiga dagarna när den baserades på en självstudiekurs i Flask. Under en omstrukturering av projektet utelämnades denna linje och problemet löste sig. Osäker på varför eller hur den här raden skulle orsaka detta problem, och bara för vissa men inte alla förfrågningar.